Artículos Científicos Número 5 Volumen 3

Descripción y conservación de las comunidades de aves de bosque tropical del oriente de Guatemala

Acceso Libre | Artículo Revisado por Pares

Alexis Cerezo Blandón1, Juan Fernando Hernández2, Miguel Ramírez3, Antonio López3, Obdulio Javier3, Silja Ramírez4, Raiza Barahona5, Kathya Mejía6

1 Director de Investigaciones Biológicas. Fundación para el Ecodesarrollo y la Conservación. [email protected].
2 Investigador, Departamento de Ecología, Escuela de Biología, Universidad de San Carlos de Guatemala
3 Investigador, Fundación para el Ecodesarrollo y la Conservación
4 Coordinador del Programa Marino Costero, Fundación para el Ecodesarrollo y la Conservación
5 Coordinador Biológica de Parques Metropolitanos, Fundación para el Ecodesarrollo y la Conservación
6 Coordinador de la Unidad de Sistemas de Información Geográfica, Fundación para el Ecodesarrollo y la Conservación

 

Resumen

     La eficacia de las áreas protegidas para la conservación depende del conocimiento de los patrones regionales de diversidad. Este estudio describe las comunidades de aves de bosque tropical del oriente de Guatemala y su estado actual de conservación. Se muestrearon 26 sitios con redes y/o puntos de conteo en ocho reservas, en todo el gradiente altitudinal (0-1300 m.s.n.m). Se detectaron 199 especies (38 familias y 13 órdenes), siendo 29 especies migratorias neárticas. La riqueza de especies fue mínima en bosques inundables (promedio para capturas = 21.0 ± 8.8, promedio de conteos para especies de estratos inferiores (no dosel) = 17.7 ± 6.4; promedio de conteos para especies de dosel = 26.0 ± 7.0), aumentando rápidamente en los no inundables, para mantenerse relativamente constante en el intervalo altitudinal, con valores máximos a elevaciones bajas–medias (100-500 m.s.n.m) (promedio para capturas = 34.5 ± 4.8, promedio de conteos para especies de estratos inferiores (no dosel) =  38.3 ± 6.0; promedio de conteos para especies de dosel = 34.5 ± 7.9).  Las cimas montañosas fueron más singulares, con especies típicas de bosques nubosos al oeste de la región estudiada. Según los análisis multivariados, la estructura de las comunidades de aves estuvo fuertemente asociada a la variación altitudinal, definiéndose cinco comunidades relativamente distintivas: 1) bosques inundables; 2) 0-100 m.s.n.m. (no inundables); 3) 100-400 m.s.n.m., 4) 400-800 m.s.n.m.; 5) 800-1300 m.s.n.m.  Esta información, complementada con aquella de otros grupos taxonómicos, puede servir para re-evaluar la zonificación en áreas protegidas o definir áreas prioritarias para la conservación en la región.

Palabras clave: análisis multivariado, bosque tropical, diversidad beta, gradiente altitudinal, Guatemala, prioridad de conservación, riqueza de especies.

 

Abstract

     The effectiveness of protected areas for biodiversity conservation depends on knowledge of regional diversity patterns. This study describes the tropical forest avian communities of eastern Guatemala and, based on these studies, comments their current state of conservation. Twenty six (26) sites were sampled with mist nets and/or point counts, in 8 regional reserves, encompassing the entire elevational gradient (0-1300 m.a.s.l.). One hundred and ninety-nine (199) species (38 families and 13 orders), were detected, and 29 species were Nearctic migrants. Species richness was minimal in seasonally-flooded forests (average for captures = 21.0 ± 8.8, average from counts for species of lower strata (“no dosel”) = 17.7 ± 6.4; average from counts for canopy species (“dosel”) = 26.0 ± 7.0), quickly increasing in non-flooded forests, and was relatively constant along the elevational gradient, peaking at intermediate elevations (100-500 m.a.s.l.) (average for captures = 34.5 ± 4.8, average from counts for species of lower strata (“no dosel”) =  38.3 ± 6.0; average from counts for canopy species = 34.5 ± 7.9).  Mountaintops were the most singular, with many species typical of cloud forest found to the west of the study region. Based on multivariate analyses, bird community structure was strongly associated to altitudinal variation, and we defined five relatively distinct communities: 1) seasonally-flooded forests; 2) 0-100 m.a.s.l. (non-flooded); 3) 100-400 m.a.s.l.; 4) 400-800 m.a.s.l.; 5) 800-1300 m.a.s.l.  This information, complemented with information from other taxonomic groups, can help to re-evaluate protected area zonification schemes or define priority conservation areas.

Key words: altitudinal gradient, beta diversity, conservation priority, Guatemala, multivariate analysis, species richness, tropical forest.

 

Cita: Cerezo, A., Hernández, J:F., Ramírez, M., López, A., Javier, O., Ramírez, S., Barahona, R. y Mejía, K. (2019). Descripción y conservación de las comunidades de aves de bosque tropical del oriente de Guatemala. Revista Yu’am 3(5): 21-41.
Recibido: 01/08/2018
Aceptado: 26/12/2018
Publicado: 01/03/2019

 

Introducción

     A raíz del creciente impacto humano sobre los recursos naturales, los sistemas nacionales o internacionales de áreas protegidas son indispensables para la conservación de la biodiversidad, (Kerr, 1997; Pimm et al., 2001; DeFries, Hansen, Newton y Hansen, 2005; Hansen y DeFries, 2007; Joppa, Loarie y Pimm, 2008; Jenkins y Joppa, 2009). Sin embargo, la eficacia de las reservas para cumplir con su objetivo de conservación depende de un conocimiento relativamente detallado de los patrones regionales de la diversidad biológica (Scott, Csuti, Jacovi y Caicco, 1990; Kerr, 1997; Su, Debinski, Jakubauskas y Kindscher, 2004). Las técnicas de selección de reservas son no son aconsejables sin el conocimiento de las distribuciones de las especies que permitan la priorización de áreas para la conservación (Pressey, Humphries, Margules, Vane-Wright y Williams, 1993). Adicionalmente, las estrategias de conservación recientemente han adoptado al concepto de la conservación orientada al ecosistema, focalizándose no sólo en el número de especies sino también en el grado de similitud o singularidad de las comunidades bióticas (Simberloff, 1998; Su et al., 2004).

La región oriental o caribeña de Guatemala, y en particular el departamento de Izabal, caracterizado por bosque tropical húmedo, es un área importante para la conservación biótica de Guatemala, con 11 reservas públicas legalmente declaradas y dos en proceso de declaratoria (Figura 1, CHM Guatemala 2009). Posee una alta diversidad biológica (Cano, 2006), y es un centro de endemismo para varios grupos taxonómicos, incluyendo las ranas terrestres del género Craugastor y otros anfibios (Smith, 2005; Union Internacional para la Conservación de la Naturaleza [IUCN, por sus siglas en inglés], 2006), palmas del género Chamaedorea (Standley y Steyermark, 1958; Henderson, Galeano y Bernal, 1995) y coleópteros (familias Passalidae y Scarabeidae, Schuster y Cano (2006)). Con respecto a su riqueza avifaunística, se reportan 484 especies, que corresponde aproximadamente al 66 % de todas las aves reportadas para Guatemala, en una extensión de apenas el 18 % de la superficie del país (Eisermann, 2001; Cerezo et al., 2005; Eisermann y Avendaño, 2006; Cerezo et al., 2012; FUNDAECO, datos no publicados). Se registran 384 especies de aves con hábitos principalmente terrestres, de las cuales 51 se consideran endémicas regionales (según Stotz et al., (1996)) y/o mesoamericanas (según Howell y Webb (1995) y Stotz et al. (1996)).  Ciento cinco (105) especies se encuentran registradas bajo algún grado de amenaza a nivel nacional (CONAP 2009) y 21 especies a nivel internacional (IUCN 2018). La región también es importante para las aves migratorias que invernan en el Neotrópico: se han reportado 154 especies de aves migratorias neárticas, de las cuales 127 son residentes invernales regulares y 36 de éstas dependen del bosque tropical lluvioso como hábitat principal de hibernación (Eisermann, 2001; Cerezo, Ramírez, Enrique, Weber y Bucklin, 2005; Eisermann y Avendaño, 2006; Cerezo, Robbins y Dowell, 2009; Fundación para el Ecodesarrollo y la Conservación [FUNDAECO], datos no publicados).

El presente estudio pretendió: 1) describir los patrones de variación de la diversidad avifaunística de la región oriental de Guatemala y  2) comentar el estado actual de conservación para este grupo taxonómico en base al actual sistema de reservas. Otros estudios realizados en la Reserva Protectora de Manantiales Cerro San Gil (Cerezo y Ramírez, 2001; Cerezo et al., 2005; Figura 1)  indicaron que la variación en las comunidades de aves está determinada principalmente por la variación ambiental expresada en el gradiente altitudinal, y en el presente trabajo extendemos esta hipótesis a toda la región de estudio, incorporando adicionalmente la variación debida al grado de inundación de los bosques.

Metodología

Área y sitios de estudio

     Entre 2000 y 2003, en los meses de febrero, marzo y abril, muestreamos 26 sitios de bosque tropical con al menos uno de dos métodos de monitoreo (capturas y conteos) en 8 áreas protegidas de la región de estudio (departamento de Izabal), abarcando todo el estrato altitudinal (0–1300 m.s.n.m., Figura 1, (Tabla 1). Estas fueron: 1) Cerro San Gil; 2) Sierra Santa Cruz; 3) Chocón Nacional; 4) Sierra de las Minas; 5) Río Sarstún;  6) Sierra Caral;  7) Punta de Manabique; 8) Chocón Machacas (Figura 1). Estas áreas protegidas abarcan aproximadamente un 46 % de la superficie de la región de estudio (departamento de Izabal). La región es cálida y lluviosa: se caracteriza por una precipitación media anual de 3 461; desv. estándar 600 mm, y la temperatura media es de 26.5; desv. estándar 0.3 °C (datos para el intervalo de años 1990-2008, INSIVUMEH (2010)). Aproximadamente un 75 % de la superficie del área del departamento está bajo algún régimen de protección y está cubierta por Bosque Húmedo del Atlántico Centroamericano, de acuerdo a la clasificación por ecorregiones (Olson, 2001).

Tabla 1

Sitios muestreados con redes de captura (1a) y/o puntos de conteo (1b).

1aLOCALIDADCODIGO 1bLOCALIDADCODIGO
1Punta de ManabiqueBI-000-MA11Punta de ManabiqueBI-000-MA1
2Punta de ManabiqueBI-000-MA22Punta de ManabiqueBI-000-MA2
3Punta de ManabiqueBI-000-MA33SarstúnBI-000-SA1
4SarstúnBI-000-SA14SarstúnB-000-SA2
5SarstúnB-000-SA25Chocón MachacasB-000-CM1
6Cerro San GilB-000-SG16Chocón MachacasB-000-CM2
7Chocón MachacasB-000-CM17SarstúnB-100-SA3
8Chocón MachacasB-000-CM28Sierra CaralB-200-CA6
9Cerro San GilB-050-SG29Chocón NacionalB-200-CN1
10Cerro San GilB-050-SG310Cerro San GilB-300-SG1
11SarstúnB-100-SA311Sierra Santa CruzB-350-SC1
12Cerro San GilB-100-SG412Cerro San GilB-550-SG2
13Sierra CaralB-200-CA113Cerro San Gil (este)B-600-SGE3
14Chocón NacionalB-250-CN114Cerro San Gil (oeste)B-600-SGO4
15Cerro San GilB-250-SG515Sierra CaralB-700-CA5
16Cerro San GilB-350-SG616Sierra Santa CruzB-700-SC2
17Sierra Santa CruzB-350-SC117Cerro San GilB-750-SG5
18Sierra Santa CruzB-350-SC218Sierra CaralB-850-CA2
19Cerro San GilB-500-SG719Sierra CaralB-1000-CA4
20Selempín (S. de las Minas)B-600-SE320Cerro San GilB-1100-SG6
21Selempín (S. de las Minas)B-650-SE221Sierra CaralB-1250-CA1
22Cerro San GilB-750-SG8 
23Cerro San GilB-950-SG9
24Cerro San GilB-1050-G10
25Cerro San GilB-1250-G11
26Sierra CaralB-1300-CA2

El código indica si el sitio es bosque inundable (BI) o no inundable (B), la elevación aproximada en m.s.n.m., el área protegida y número de sitio.

Figura 1. Región de estudio y localización de los sitios de muestreo. Las áreas protegidas son, de acuerdo al orden numérico: 1) Cerro San Gil; 2) Sierra Santa Cruz; 3) Chocón Nacional; 4) Sierra de las Minas; 5) Río Sarstún; 6) Sierra Caral; 7) Punta de Manabique; 8) Chocón Machacas.

Muestreo de las comunidades de aves

Las comunidades de aves fueron muestreadas con los métodos de captura con redes de niebla y puntos de conteo (Ralph, Geupel, Pyle, Martin, DeSante y Milá, 1996). La captura consistió en la colocación de 12 o 16 redes de niebla (12 × 2.5 m), a aproximadamente 50-75 m de distancia una de la otra, esparcidas de tal forma que abarcaran un área de aproximadamente 5 hectáreas. Se operaron las redes del amanecer hasta el atardecer (de 6:30 a 16:30 h) durante tres días en cada sitio, y las redes fueron revisadas cada media hora. Las aves capturadas fueron identificadas hasta especie, anilladas y se tomaron datos de edad, sexo y medidas morfométricas, previo a su liberación. En total, 26 sitios fueron evaluados por medio de redes de captura (Tabla 1).

Para muestrear las comunidades de aves por puntos de conteo, en cada localidad se marcaron 10 puntos a 100 metros de distancia entre puntos. A partir de las 6:00 h, en dos mañanas consecutivas de la captura con redes, se relevó cada punto durante 5 minutos y se tomó nota de: 1) las especies identificadas visual o vocalmente dentro y fuera de un radio de 30 m; 2) de ser observada, la actividad de la especie y; 3) el número de individuos de la especie. En total, 21 sitios fueron evaluados por medio de puntos de conteo (Tabla 1).

 

 Análisis estadístico

A partir de los datos de capturas y conteos, se construyeron dos matrices de especies (filas) y sitios (columnas). Dado que el esfuerzo de captura en algunos sitios (12 redes, 360 horas/red) fue menor que en otros (16 redes, 480 horas/red), se utilizaron  curvas de acumulación de especies (Colwell y Coddington, 1994) para estimar el número de especies esperadas en los sitios muestreados con 12 redes para un esfuerzo correspondiente al monitoreo con 16 redes (Apéndice 2).  Específicamente, se ajustó una curva a las curvas de acumulación de especies, se obtuvo la ecuación de predicción de cada curva, y con la ecuación se estimó el número de especies correspondiente al esfuerzo realizado con 16 redes. Para las capturas, los datos de abundancia por especie fueron divididos por el total de individuos por sitio, por lo que los datos por especie fueron abundancias relativas (la proporción del total de individuos capturados).  Los datos de puntos de conteo por especie y sitio consistieron en la frecuencia de detección (constancia) en los diez puntos de muestreo (proporción de los 10 puntos en los que fue detectada la especie). Los datos de constancia correspondientes a las dos repeticiones fueron promediados por especie y sitio.

Para describir la variación en la composición de las comunidades de aves en la región, se utilizaron los análisis multivariados de agrupación jerárquica y correspondencia rectificado (Legendre y Legendre, 1998). El análisis de agrupación jerárquica se basó en el cálculo de una matriz de similitud (o distancia) entre unidades experimentales con el índice cuantitativo de Sorensen y el método de agrupación del “vecino más lejano” (Jongman, TerBraak y Van Tongeren, 1995; Legendre y Legendre, 1998). Este análisis procede sucesivamente agrupando los sitios similares hasta que se combinan en un solo dendrograma.  El análisis es jerárquico en el sentido de que las agrupaciones grandes están compuestas por agrupaciones pequeñas (Gauch, 1982, Legendre y Legendre, 1998). Este método no provee ninguna medida directa de la diversidad b per se pero puede ser utilizado para inferir el número de distintas comunidades presentes (Jongman et al., 1995). Adicionalmente, reportamos los valores de similitud promedio de Sorensen (Magurran, 1988) para todos los sitios (Figura 3), generados a partir de la matriz de similitud utilizada para el análisis de agrupación.

El método de ordenación rectificado o análisis de correspondencia sin tendencia (DCA, por las siglas del nombre en inglés, “detrended correspondence analysis”) consiste en un ordenamiento según el análisis de los autovalores de la matriz de covarianza o correlación, calculada a partir de la matriz de especies × sitios. A diferencia del análisis de componentes principales y el análisis de correspondencia, el DCA rectifica la aglomeración de datos generada por el efecto de arco, dándole una nueva escala a los ejes (Ludwig y Reynolds, 1988; Legendre y Legendre, 1998). Los valores de los sitios a lo largo de los ejes proveen un índice de la composición de especies y un valor de afinidad de las especies a los sitios (Lieberman, Lieberman, Peralta y Hartshorn, 1996).  Los análisis multivariados se realizaron con PC-ORD 5.0 (McCune y Mefford, 1999). Para los análisis multivariados se usaron los datos de 12 y 16 redes.  El esfuerzo con 12 redes fue considerable, correspondiendo al 75% del esfuerzo con 16 redes.  Además, la mayoría de individuos y especies son capturados en la parte inicial del muestreo, acumulando muy pocas nuevas especies en la parte final del muestreo.  Por último, los análisis multivariados son robustos a la presencia de especies raras, especialmente el DCA.  Por lo tanto, operamos bajo el supuesto de que los sitios con 12 redes eran lo suficientemente representativos como para mostrar patrones generales similares a aquellos sitios con 16 redes.

Para poner a prueba esta suposición, comparamos la abundancia relativa de las 51 especies más abundantes (que constituyeran al menos un 0.5% de las capturas) entre los sitios con 12 redes y los sitios con 16 redes. Para cada uno de los sitios con 12 redes (dos sitios individuales y dos promediados de la localidad “Selempín”), las comparaciones se realizaron con sitios a elevaciones iguales o similares.  Por la diferencia en el número de redes, la abundancia relativa fue calculada dividiendo el número de individuos de cada especie por el total de individuos capturados en cada sitio.  Los datos por lo tanto consistieron en proporciones de individuos por especie.  Para suponer que los sitios con 12 redes y sitios con 16 redes fuesen comparables, se realizó una prueba de hipótesis, donde se comparó la diferencia en la abundancia relativa de estas 51 especies entre sitios con 12 y 16 redes.  De no haber diferencia en la abundancia relativa entre sitios con 12 o 16 redes, el promedio debería ser 0, por lo que la hipótesis nula en las pruebas fue que la diferencia efectivamente es 0 (Ho = 0).  En ninguna de las pruebas se logró rechazar la hipótesis nula de que la diferencia media fuese igual a 0 (Apéndice 3), concluyendo que las abundancias relativas para estas 51 especies no eran diferentes entre sitios con 12 y 16 redes.

Una vez definidas las comunidades de aves, se calculó una serie de medidas relacionadas con las comunidades de aves y otras con la cantidad y grado de fragmentación del hábitat (bosque tropical maduro) disponible para cada comunidad (Tabla 2).  Los criterios relacionados con las comunidades de aves fueron: número de especies (Spp); número de especies exclusivas (Spp. ex.); similitud promedio (Sim. prom.); número de especies que alcanzan su mayor abundancia en el estrato (Max. abund.) (promedios de los dos métodos de monitoreo). Las variables asociadas a la cobertura boscosa fueron: cobertura boscosa absoluta (ha) (Área); cobertura boscosa relativa (100*[área boscosa/área total del estrato]) (Prop. área); cobertura boscosa dentro de zona núcleo (ha) (Núcleo); porcentaje de cobertura boscosa dentro de zona núcleo (100*[área boscosa dentro de zona núcleo/ área total del estrato]) (Prop. núcleo); tamaño medio de fragmentos (ha) (Tfrag).  Los valores asociados a la cobertura boscosa fueron calculados a partir de una clasificación de una imagen Landsat TM del 2001, con el programa ArcGis y su extensión Patch Analyst.

Tabla 2

Carácterísticas de las comunidades de aves y de la cobertura boscosa en los cinco estratos altitudinales.

EstratoSppSpp.

ex.

Sim. prom.Max. abund.Área (ha)Prop. áreaNúcleo (ha)Prop. núcleoTfrag (ha)
Inund.33.01.500.3318.023 454.60.475 480.60.2341
0-10086.03.500.5122.543 410.60.138 467.20.2046
100-400101.07.000.5535.548 456.00.3615 587.20.32118
400-80091.54.500.5331.533 185.60.6116 135.80.49192
800-130088.013.000.4538.08 609.30.746 107.90.71211

Los criterios relacionados con las comunidades de aves son: número de especies (Spp); número de especies exclusivas (Spp. ex.); similitud promedio (Sim. prom.); número de especies que alcanzan su mayor abundancia en el estrato (Max. Abund) (promedios de los dos métodos de muestreo). Las variables asociadas a la cobertura boscosa son: cobertura boscosa absoluta (ha) (Área); cobertura boscosa relativa (100*[área boscosa/área total del estrato]) (Prop. área); cobertura boscosa dentro de zona núcleo (ha) (Núcleo); porcentaje de cobertura boscosa dentro de zona núcleo (100*[área boscosa dentro de zona núcleo/ área total del estrato]) (Prop. núcleo); tamaño medio de fragmentos (ha) (Tfrag).

Resultados y discusión

     En total, registramos 199 especies pertenecientes a 38 familias y 13 órdenes (Apéndice 1) por los dos métodos de monitoreo, que correspondieron al 60.8 % de las especies listadas para la región que están asociadas a ambientes boscosos (327 especies, según Stotz, Fitzpatrick, Parker y Moskovitz (1996), Ponciano (1998), Eisermann (2001), Cerezo et al. (2005) y Eisermann y Avendaño (2006)). Con respecto a las especies reportadas para la región que son dependientes de bosques tropicales bajo y montano (Stotz et al., 1996), se detectaron 162 de 207 especies, lo que corresponde a una representatividad del 78.3 %. Veintinueve (29) especies fueron migratorias neárticas que permanecen en la región durante el invierno norteño (Howell y Webb, 1995).

Con las redes de niebla se muestrearon los estratos inferiores de bosque, y los puntos de conteo muestrearon todos los estratos. Por lo tanto, los resultados de los puntos de conteo para la riqueza y similitud de especies se muestran separados en especies de niveles inferiores del bosque (NO DOSEL) y especies asociadas al dosel (DOSEL) (Figuras 2b y 3b). Con respecto a la riqueza y para ambos métodos de muestreo, los sitios evaluados en comunidades de bosque parcialmente inundado (BI) tuvieron los menores números de especies.  A partir de los sitios no inundados, la riqueza aumentó y alcanzó sus valores más altos a elevaciones bajas–medias, alrededor de los 200 a 350 m.s.n.m.,  bajando levemente a valores intermedios en las mayores elevaciones para las especies de dosel en los puntos de conteo (Figura 2b). Tanto los datos de capturas y puntos de conteo para las especies de niveles inferiores del bosque (NO DOSEL)  indican que el número de especies se mantuvo relativamente constante a partir del valor máximo alcanzado alrededor de los 300 m.s.n.m., con una leve reducción en los sitios de mayores elevaciones (Figura 2b).

Figura 2. Número de especies registradas de acuerdo a la variación en la elevación y el sitio de muestreo, capturas (a) y conteos (b). Los resultados de conteos se separan en especies de estratos inferiores al dosel (NO DOSEL) y especies de dosel (DOSEL).

Con respecto al grado de similitud entre los sitios, aquellos en los extremos altitudinales mostraron ser los más singulares (Figura 3), pero los sitios a mayores elevaciones, por arriba de los 800 m.s.n.m., fueron mucho más singulares, con valores mínimos de similitud de 0.23 y 0.57 para capturas y conteos respectivamente, en el caso del sitio a 1200 m.s.n.m. en Sierra Caral (B1300CA2, capturas; B1200CA1, Fig. 1).  Los sitios a elevaciones medias tuvieron la mayor similitud promedio de todo el intervalo altitudinal (Figura 3a y b).

Figura 3. Similitud de Sorensen promedio de acuerdo a la variación en la elevación y el sitio de muestreo para las capturas (a) y conteos (b).

El análisis de agrupación jerárquica para las capturas (Figura 4a) mostró una separación inicial de los sitios de bosque inundable (BI000´s), seguida por los sitios a mayores elevaciones, entre los 950 y 1300 m.s.n.m. Para los conteos (Figura 4b), los sitios a elevaciones cercanas al nivel del mar (B000´s) y entre los 100 o 150 m.s.n.m. estuvieron más asociados a aquellos inundados, pero dentro de este grupo, los sitios en bosques inundados se separaron de los demás.  La separación entre sitios de mayores elevaciones y aquellos a elevaciones entre los 150 y 700 m.s.n.m. fueron evidentes también para conteos, con algunas excepciones (Figura 4b). En base a esto resultados, se definieron 5 comunidades de aves en la región, en función de la variación altitudinal: 1) bosques inundables; 2) bosques entre el nivel del mar y aproximadamente 100 m.s.n.m.; 3) bosques entre 100 y 400 m.s.n.m., 4) bosques entre 400 y 800 m.s.n.m.; 5) bosques a elevaciones mayores a los 800 m.s.n.m.  Además, para cada estrato altitudinal, se calculó una serie de variables ambientales para evaluar el grado de conservación del bosque para estas comunidades (Tabla 2).

Figura 4. Análisis de agrupación jerárquica para las capturas (a) y conteos (b).  La distancia (“Distance”) es la función objetiva de Wishart (1969).

El eje 1 del análisis de correspondencia rectificado explicó aproximadamente el 20 % de la variación en la matriz de especies × sitios para capturas, y 22 % para conteos. Para ambos métodos, este eje mostró cambios monotónicos entre los sitios no inundables y aquellos a elevaciones hasta de aproximadamente 900 m.s.n.m., mientras que existieron cambios relativamente abruptos en la composición, particularmente entre los sitios inundables y aquellos no inundables, y en menor grado entre los sitios en el nivel superior del estrato medio (alrededor de los 800 m.s.n.m.) y aquellos a mayores elevaciones (Fig. 5). Las correlaciones de Spearman entre los valores del eje 1 del DCA y la elevación fueron muy altas (capturas, r= 0.91; conteos, r= 0.97, Figura 6), indicando que la elevación es una variable que estructura fuertemente a las comunidades de aves de la región.

Figura 5. Análisis de correspondencia rectificado para capturas (a) y conteos (b).

Figura 6. Correlación de Spearman entre los valores de los sitios en el eje 1 del DCA y la elevación.

Hipotetizamos que las comunidades a escala regional estarían estructuradas por la variación altitudinal, que representa el gradiente principal de variación ambiental en la región. La variación altitudinal está relacionada con la cantidad de energía disponible en los sistemas naturales, y por lo tanto con los gradientes principales de productividad primaria (Kerr y Parker, 1997; Kaspari, O’Donnell y Kercher, 2000; Atauri y de Lucio, 2001) la cual a su vez está positivamente asociada a la riqueza específica y diversidad de las comunidades bióticas (Waide et al., 1999; Mittelbach et al., 2001; Bailey et al., 2004). Los análisis en general confirmaron esta hipótesis, particularmente la alta correlación entre los puntajes de los sitios en el eje 1 del DCA y la elevación. Algunos estudios que investigaron las variaciones comunitarias en gradientes altitudinales, para aves en Mesoamérica (Young, DeRosier y Powell, 1998; Blake y Loiselle, 2000) y Sudamérica (Rahbeck, 1995, 1997; Gómez, Gómez-Bahamón, Cárdenas-Ortíz y Bayly, 2015), y otros grupos taxonómicos en el resto del mundo, han descrito este patrón, con picos de diversidad a elevaciones medias (los ya citados para aves; para mamíferos a escala mundial,  McCain (2005); para briofitas, Frahm y Gradstein (1991)), comunidades más singulares en los extremos (en todos los trabajos citados), y menos diversas en sitios con cambios frecuentes, como los bosque inundables (Borges, 2004).

Con respecto a la diversidad β de la región estudiada (i.e., el grado de similitud de especies entre sitios), los sitios en los extremos altitudinales fueron los más singulares y los sitios a elevaciones medias fueron los más diversos y lógicamente los menos singulares, ya que su composición fue una mezcla de la avifauna típica de elevaciones medias, complementada por elementos de elevaciones mayores y menores. La diferenciación entre sitios de elevaciones intermedias (± 600 m.s.n.m.) y de pie de monte (± 150-200 m.s.n.m.) por lo tanto se hizo menos clara en los análisis de agrupación jerárquica, e incluso se observó una mezcla relativamente heterogénea de sitios, en términos de elevación, entre aquellos en el intervalo altitudinal entre 150 y 800 m.s.n.m., particularmente para los puntos de conteo (Fig. 10).  Alternativamente, los datos de capturas fueron más sensibles a los cambios en la estructura de las comunidades de aves, al mostrar una mayor capacidad de separación de sitios en grupos más homogéneos.

Los sitios pertenecientes a las elevaciones máximas fueron singulares debido a un alto número de especies exclusivas al estrato (Cuadro 2).  La singularidad de los bosques en altas elevaciones se debió a la presencia de especies típicas de bosque nuboso (Stiles y Skutch, 1989; Howell y Webb, 1995; Stotz et al., 1996), y la existencia de bosques nubosos a elevaciones relativamente bajas se puede explicar por el denominado efecto “Massenerhebung”: en montañas aisladas, los bosques nubosos se extienden a menores elevaciones que en montañas rodeadas por cadenas montañosas, debido a la retención de calor y efectos de sombras de lluvia (Grubb, 1971). Por lo tanto, regiones con la misma elevación y latitud pueden tener climas mucho más cálidos o fríos dependiendo de las cadenas montañosas circundantes (Holder, 2004).   En los picos montañosos pequeños y aislados en los extremos de las cadenas montañosas (como en Cerro San Gil, Sierra Santa Cruz y Sierra Caral, Fig. 1), el límite superior del bosque tropical lluvioso típico de bajas elevaciones se encuentra entre 700 y 900 m.s.n.m. y el límite inferior del bosque montano lluvioso alrededor de los 1200 a 1600 m.s.n.m., mientras que en las cimas de las cadenas de mayor tamaño estos límites se encuentran a mayores elevaciones, aproximadamente 1200-1500 m.s.n.m. y 1800-2300 m.s.n.m., respectivamente (Grubb, 1971). Este efecto también se ha observado en otros taxa a nivel regional (pasálidos y escarabeidos (Schuster y Cano, 2005, 2006); palmas (Orozco, 2002) y murciélagos (Rodriguez, 2001) en Cerro San Gil).

Muy pocas especies que se distribuyeron exclusivamente por debajo de los 900 m.s.n.m. tuvieron distribuciones que se limitan a un solo estrato altitudinal y ninguna estuvo limitada a un solo sitio. No obstante, y a pesar de la alta similitud de los sitios de elevaciones medias y bajas–medias, sólo 5 especies (4.4 %) se distribuyeron en todo el intervalo altitudinal para las capturas y 8 especies (5.1 %) para los conteos, indicando un grado relativamente alto de recambio de especies en las comunidades de aves de la región (diversidad β promedio de la región para capturas= 0.36; para puntos de conteo= 0.63), íntimamente relacionada con la variación altitudinal.  Este hecho y los resultados discutidos anteriormente indican que a pesar del tamaño relativamente pequeño de la región y de estar dominado por un tipo de vegetación natural (bosque tropical húmedo), esta posee una amplia variación ambiental y una rica historia biogeográfica (McVean y Schuster, 1981) que da lugar a altos niveles de diversidad α y β en sus comunidades de aves, y probablemente de sus comunidades bióticas en general.

Implicaciones para el manejo

     Es importante mencionar que las áreas protegidas en la región (y en todo el país) fueron diseñadas básicamente con mapas de cobertura boscosa y conforme al modelo de diseño de reservas vigente en la época (finales de los años 80), que consistía en designar la porción central de una masa boscosa como “zona núcleo” o “intangible”.  Dado que varias reservas consisten en picos o cadenas montañosas, este diseño conllevó a una sobrerrepresentación de las partes medias y altas de dichas montañas en las zonas núcleo (Fig. 1, Tabla 2).  Por ende, los resultados presentados acá pueden ser útiles para re-evaluar este diseño en base a criterios relacionados con la biota existente y las otras fuentes importantes de variabilidad ambiental consideradas. En función de los resultados,  podrían considerarse las comunidades de las partes altas las de mayor prioridad de conservación a nivel regional, en función de su singularidad y riqueza (Tabla 2).  Sin embargo, si se toman en cuenta otros factores relacionados a la extensión, grado de fragmentación y categoría de conservación de los bosques en cada uno de los estratos altitudinales, las partes altas resultan ser las mejor conservadas, mientras que las más bajas (por debajo de los 400 m.s.n.m.) son las más deforestadas históricamente (en proporción a su área original), están proporcionalmente poco representadas dentro de las zonas núcleo y están más fragmentadas (Tabla 2).  En función de lo descrito, el bosque entre 100 y 400 m.s.n.m. bien podría ser considerado como prioritario, en base a su representatividad, riqueza y grado de amenaza, a pesar de ser poco singular.  No cabe duda de que todos estos criterios deben ser tomados en cuenta en el momento de re-evaluar la zonificación en áreas protegidas o definir áreas prioritarias para la conservación.

Por último, es importante mencionar que los métodos de monitoreo utilizados son óptimos para un subconjunto de especies de aves, y grupos como las rapaces y las aves nocturnas quedaron prácticamente excluidas.  Sin embargo, y como creemos haber demostrado, estos métodos permiten la descripción de los patrones generales de variación ambiental y de las comunidades de aves, proveyendo una primera aproximación para la descripción de la variación biótica en la región, y posiblemente la re-definición de áreas prioritarias de conservación. Para tener mayor utilidad, los patrones ambientales que describimos aquí tendrían que ser complementados y confirmados con datos de otros grupos taxonómicos.  Además, el análisis de priorización podría  tomar en cuenta el contexto mesoamericano (e incluso continental y mundial), para proveer de información biológica de mejor calidad para las entidades encargadas de la conservación de la biodiversidad y el manejo de los recursos naturales, así como para los tomadores de decisión regionales y nacionales.

Agradecimientos

     Agradecemos a las fuentes principales de financiamiento de este trabajo, la Fundación para el Ecodesarrollo y la Conservación (FUNDAECO), el Fondo Nacional de Ciencia y Tecnología (FONACYT) de Guatemala, U.S. Fish and Wildlife Foundation (NFWF), y The Nature Conservancy–Tennessee Chapter. También agradecemos particularmente a Ingrid Arias, José Miguel Ponciano, y a todas las personas que participaron en los monitoreos de campo. Por último, agradecemos a Susana Perelman, del Departamento de Métodos Cuantitativos y Sistemas de Información, Facultad de Agronomía, Universidad de Buenos Aires, por el uso del programa PC–ORD (versión 5) para los análisis multivariados.

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Apéndice 1:

Tabla 3

Listado de especies detectadas en el estudio.

 Inund.0-100 m.s.n.m.100-400 m.s.n.m.400-800 m.s.n.m.800-1300 m.s.n.m.
Nombre científicoCap.P.C.Cap.P.C.Cap.P.C.Cap.P.C.Cap.P.C.
Tinamus major0.300.370.440.460.30
Crypturellus soui0.150.130.10
Crypturellus boucardi0.320.430.460.27
Ortalis vetula0.300.070.050.05
Penelope purpurascens0.050.50
Penelopina nigra0.100.35
Odontophorus guttatus0.100.180.07
Harpagus bidentatus0.010.01
Rupornis magnirostris0.05
Eurypiga helias0.05
Patagioenas cayennensis0.40
Patagioenas flavirostris0.450.100.10
Patagioenas nigrirostris0.640.420.610.55
Claravis pretiosa0.300.10
Claravis mondetoura0.40
Geotrygon montana0.050.010.450.030.280.030.250.010.30
Leptotila cassinii0.010.380.010.270.010.260.28
Leptotila plumbeiceps0.010.280.050.02
Zentrygon  albifacies0.15
Crotophaga sulcirostris0.02
Dromococcyx phasianellus0.05
Piaya cayana0.100.130.150.05
Megascops guatemalae0.050.13
Glaucidium griseiseps0.330.180.20
Ciccaba virgata0.050.080.08
Florisuga mellivora0.020.010.05
Threnetes ruckeri0.02
Phaethornis longirostris0.140.200.040.190.090.200.070.200.05
 
 Inund.0-100 m.s.n.m.100-400 m.s.n.m.400-800 m.s.n.m.800-1300 m.s.n.m.
Nombre científicoCap.P.C.Cap.P.C.Cap.P.C.Cap.P.C.Cap.P.C.
Phaethornis striigularis0.030.050.020.250.020.160.130.01
Colibri delphinae0.010.050.010.35
Colibri thalassinus0.030.05
Lampornis viridipallens0.060.10
Lampornis amesthynus0.01
Campylopterus curvipennis0.05
Campylopterus hemileucurus0.010.050.060.130.090.15
Thalurania colombica0.030.070.070.130.100.10
Eupherusa eximia0.020.020.100.110.12
Amazilia candida0.010.330.020.370.090.190.010.08
Amazilia tzacatl0.100.930.020.280.010.080.050.010.20
Trogon massena0.200.340.310.390.24
Trogon melanocephalus0.050.180.23
Trogon caligatus0.300.490.340.28
Trogon collaris0.200.330.400.55
Hylomanes momotula0.030.200.020.170.010.30
Momotus lessoni0.020.330.020.540.050.610.36
Electron carinatum0.220.360.21
Electron platyrhynchum0.05
Chloroceryle aenea0.020.030.01
Malacoptila panamensis0.01
Galbula ruficauda0.020.15
Aulacorhynchus prasinus0.080.36
Pteroglossus torquatus0.150.100.140.10
Ramphastos sulphuratus0.150.280.230.290.35
Melanerpes pucherani0.250.400.18
Melanerpes aurifrons0.200.080.18
Picoides fumigatus0.010.150.020.09
Colaptes rubiginosus0.010.190.15
Celeus castaneus0.050.200.200.280.13
Dryocopus lineatus0.050.08
Campephilus guatemalensis0.350.320.300.200.10
Micrastur ruficollis0.010.010.050.010.11
Micrastur semitorquatus0.10
Falco rufigularis0.050.05
Pyrilia haematotis0.100.370.340.24
Pionus senilis0.100.200.200.150.12
 
 Inund.0-100 m.s.n.m.100-400 m.s.n.m.400-800 m.s.n.m.800-1300 m.s.n.m.
Nombre científicoCap.P.C.Cap.P.C.Cap.P.C.Cap.P.C.Cap.P.C.
Amazona autumnalis0.45
Amazona farinosa0.460.24
Eupsittula nana0.090.150.10
Thamnophilus doliatus0.10
Thamnophilus atrinucha0.010.400.020.640.25
Dysithamnus mentalis0.050.020.180.010.260.030.25
Myrmotherula schisticolor0.150.010.050.030.050.04
Microrhopias quixensis0.180.200.10
Cercromacroides tyraninna0.450.010.950.20
Grallaria guatimalensis0.01
Formicarius analis0.010.270.010.380.010.320.010.26
Sclerurus mexicanus0.020.03
Sclerurus guatemalensis0.020.130.010.100.040.330.25
Sittasomus griseicapillus0.010.100.200.020.25
Dendrocincla homochroa0.020.010.020.050.020.08
Dendrocincla anabatina0.020.100.030.180.030.210.030.07
Glyphorynchus spirurus0.030.100.050.080.040.180.020.10
Dendrocolaptes sanctithomae0.010.080.020.100.140.18
Xiphocolaptes promeropyrinchus0.07
Xiphorhynchus flavigaster0.040.330.020.450.010.430.490.05
Xiphorhynchus erythropygius0.010.130.020.290.020.70
Lepidocolaptes souleyetti0.020.250.05
Xenops minutus0.020.100.020.050.010.080.02
Anabacerthia variegaticeps0.010.05
Automolus ochroloaemus0.130.020.150.030.280.020.12
Ornithion semiflavum0.250.110.10
Myopagis viridicata0.010.130.05
Mionectes oleagineus0.040.090.100.120.080.150.140.060.33
Leptopogon amaurocephalus0.010.150.05
Oncostoma cinereigulare0.020.180.030.760.020.470.010.360.010.37
Rhynchocyclus brevirostris0.010.01
Tolmomyias sulphurescens0.010.300.010.160.010.18
Platyrhinchus cancrominus0.010.070.030.130.050.120.010.13
Onychorynchus coronatus0.050.010.130.010.150.040.07
Terenotriccus erythrurus0.030.020.100.010.05
Myiobius sulphureipygius0.010.030.050.050.02
Contopus virens0.280.150.13
Contopus cinereus0.100.10
 Inund.0-100 m.s.n.m.100-400 m.s.n.m.400-800 m.s.n.m.800-1300 m.s.n.m.
Nombre científicoCap.P.C.Cap.P.C.Cap.P.C.Cap.P.C.Cap.P.C.
Empidonax flaviventris0.130.020.100.130.25
Empidonax flavescens0.100.050.23
Attila spadiceus0.250.010.600.020.250.330.38
Rhytipterna holerythra0.550.220.330.29
Myiarchus tuberculifer0.010.050.180.10
Myiarchus crinitus0.400.07
Pitangus sulphuratus0.05
Megarhynchus pitangua0.100.08
Myiodynastes maculatus0.050.05
Myiodynastes luteiventris0.270.200.10
Tyrannus melancholicus0.15
Lipaugus unirufus0.010.350.020.340.460.10
Manacus candei0.110.050.090.150.020.05
Ceratopipra mentalis0.060.130.120.130.050.190.020.28
Tityra semifasciata0.080.200.180.30
Schiffornis veraepacis0.080.530.030.280.030.080.20
Pachyramphus cinnamomeus0.050.050.13
Pachyramphus major0.01
Vireolanius pulchellus0.150.010.430.390.35
Tunchiornis ochraceiceps0.010.150.050.620.030.400.030.410.020.15
Pachysylvia decurtata0.980.430.440.310.33
Vireo griseus0.01
Vireo philadelphicus0.05
Vireo gilvus0.05
Vireo flavoviridis0.100.10
Psilorhinus morio0.180.300.130.10
Cyanocorax yncas0.050.08
Microcerculus philomela0.250.010.250.010.100.22
Troglodytes aedon0.01
Campylorhynchus zonatus0.050.100.20
Pheugopedius maculipectus0.070.010.610.020.460.390.010.10
Cantorchilus modestus0.100.08
Henicorhina leucostica 0.040.480.020.590.030.530.060.580.020.59
Henicorhina leucophrys0.010.150.030.60
Ramphocaenus melanurus 0.010.130.010.270.140.010.05
Polioptila plumbea0.130.090.25
Myadestes unicolor0.010.200.020.450.030.85
Catharus mexicanus0.150.030.18
 Inund.0-100 m.s.n.m.100-400 m.s.n.m.400-800 m.s.n.m.800-1300 m.s.n.m.
Nombre científicoCap.P.C.Cap.P.C.Cap.P.C.Cap.P.C.Cap.P.C.
Catharus ustulatus0.020.010.050.250.040.110.010.50
Hylocichla mustelina0.090.150.160.340.040.350.030.200.010.10
Turdus grayi0.010.050.010.080.170.13
Turdus assimilis0.010.060.330.060.240.020.58
Dumetella carolinensis0.180.880.070.130.02
Seiurus aurocapilla0.060.020.020.010.020.05
Helmitheros vermivorum0.020.050.030.02
Parkesia motacilla0.020.010.01
Parkesia noveboracensis0.020.050.020.150.02
Mniotilta varia0.020.050.010.010.100.100.05
Geothlypis philadelphia0.12
Geothlypis formosa0.110.150.050.060.030.130.030.050.01
Geothlypis trichas0.05
Setophaga citrina0.030.080.020.100.010.150.010.050.030.13
Setophaga ruticilla0.400.010.150.010.150.080.03
Setophaga magnolia0.050.400.010.200.010.160.200.010.05
Setophaga fusca0.080.13
Setophaga pensylvanica0.010.100.010.090.200.10
Basileuterus culicivorus0.020.250.030.340.050.39
Cardellina canadensis0.050.01
Cardellina pusilla0.050.200.03
Myioborus miniatus0.130.030.70
Eucometis penicillata0.01
Lanio aurantius0.010.200.01
Ramphocelus sanguinolentus0.05
Thraupis abbas0.080.08
Tangara larvata0.05
Cyanerpes lucidus0.050.05
Cyanerpes cyaneus0.200.050.080.05
Chlorophanes spiza0.130.100.20
Sporophila funerea0.02
Sporophila corvina 0.020.05
Sporophila torqueola0.05
Coereba flaveola0.050.020.15
Saltator maximus0.010.13
Saltator atriceps0.180.13
Chlorospingus flavopectus0.020.180.050.61
Arremon aurantiirostris0.010.050.02
 Inund.0-100 m.s.n.m.100-400 m.s.n.m.400-800 m.s.n.m.800-1300 m.s.n.m.
Nombre científicoCap.P.C.Cap.P.C.Cap.P.C.Cap.P.C.Cap.P.C.
Arremon brunneinucha0.03
Atlapetes albinucha0.01
Icteria virens0.05
Piranga rubra0.150.180.010.080.120.01
Piranga bidentata0.05
Habia rubica0.030.320.040.640.020.60
Habia fuscicauda0.030.150.020.190.20
Caryothraustes poliogaster0.300.230.230.29
Pheucticus ludovicianus0.02
Cyanoloxia cyanoides0.020.180.010.150.010.080.010.08
Passerina cyanea0.020.010.000.02
Passerina ciris0.01
Psarocolius wagleri0.100.210.320.05
Psarocolius montezuma0.480.680.180.150.28
Icterus galbula0.100.07
Dives dives0.050.150.05
Quiscalus mexicanus0.05
Euphonia affinis0.050.10
Euphonia gouldi0.150.060.260.060.200.030.17
Euphonia minuta0.100.05

Se muestran datos de la abundancia relativa para las capturas (Cap.) y constancia para los puntos de conteo (P.C.), para el bosque inundable (Inund.) y los estratos altitudinales.  El orden taxonómico concuerda con la 6ta. edición del listado mundial de aves de Clements (The Clements Checklist of Birds of the World, 2007), con las modificaciones publicadas hasta el 2017.

 

Apéndice 2:

Figura 7. Curvas de acumulación de especies para los cuatro sitios que fueron muestreados con 12 redes.  La ecuación de predicción se utilizó para extrapolar el número de especies esperado para un esfuerzo equivalente al de 16 redes.

 

Apéndice 3:

 

Tabla 4

Comparación de la diferencia media en la abundancia relativa de 51 especies, entre sitios con 12 redes y sitios con 16 redes.

VariablenMediaDesv.Est.Tp
DIF_BI000SA1510.0005290.0288160.1312020.8961
DIF_100SA3510.0006470.0268060.1723850.8638
DIF_SELEM510.0006080.0263440.1647770.8698

La hipótesis nula indica que no hay diferencia (Ho = 0).  En ninguna prueba se rechaza esta hipótesis (p >>0.05).

 

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